Nacida en una hacienda de Krasnovidovo (región de Moscú) en la familia de un rico empresario. Aprendió en los estudios de S. Y. Shukovski y K. F. Iuon, y al mismo tiempo con V. E. Tatlin. En 1913 en París tomó clases en la Academia "La Palette" que encabezaban los teóricos del cubismo Albert Gleizes y Jean Metzinger.
Hija de su tiempo, siguió el sendero trazado por la vanguardia rusa. Probó sus fuerzas sucesivamente con el cubismo, futurismo, suprematismo y constructivismo. Persona entusiasta y artista dotada, Popova trabajó la pintura de caballete, la ilustración de libros, en los años posteriores a la Revolución trabajó en posters y arte industrial y en sus últimos años en el diseño téxtil. Tomó parte en numerosas exposiciones vanguardistas ("El Tranvía", "0,10" o "La Tienda"), decorados de la exposición de V. E. Meyerhold y enseñó en el BJUTEMAS.
La artista elaboró un estilo propio basado en una sintesis del cubismo con las tradiciones de la pintura rusa de iconos y el arte del Renacimiento italiano. Creada bajo la influencia del arte de Malévich, las significativas series "Pinturas Arquitectónicas" y "Construcciones de espacio y fuerza" expresan su busqueda de las leyes artísticas universales de la existencia y la armonia y la aplicación de dichas leyes a todos los campos del arte.
Popova murió a causa de una escarlatina que también mató a su marido e hijo.
